Нью-Йорк погружён в мрак: Шреддер и его Клан Футов разворачивают железную хватку, коррумпируя полицию и управляя политиками, так что улицы и коридоры власти кажутся одной большой ловушкой. Надежда тает, вера в справедливость гаснет, и город будто бы обрёкся на беспросветное будущее. Из тишины канализации, где прячутся углы и забытые обещания, появляется четвёрка братьев — Черепашки-ниндзя, отверженные и закалённые, готовые принять судьбу, которой они не просили. Они учились выживать в потёртых туннелях, закалялись в братской привязанности и оттачивали свои умения, чтобы оказаться теми, кто способен встряхнуть устои мегаполиса.
Им предстоит не только сражаться с наёмниками Клана Футов, но и пробиваться сквозь сеть лжи в мэрии и полицейских участках, где каждый коридор — проверка на волю. Помощь идёт из неожиданного источника: бесстрашная репортёр Эйприл, не боящаяся светить правдой в тёмные углы, и её саркастический оператор Верн Фенвик, который умеет ловко шутить, даже когда камера фиксирует опасность. Вместе они образуют хрупкую, но решительную коалицию — четвёрка братьев плюс двое людей, готовых рисковать ради спасения города.
Между ими рождается доверие: честность Эйприл даёт направление, ехидство Верна снимает напряжение, а единство братьев приносит силу. Шреддеровский план, спрятанный за фасадами власти и контролем над силами правопорядка, постепенно раскрывается, и каждый шаг команды приближает момент, когда правда выйдет наружу, а город получит шанс на искупление.